Suatu malam, saat naga menyerang lagi, Hiccup diam-diam menyelinap dan berhasil menembak jatuh seekor naga paling misterius dan ditakuti, seekor Night Fury, menggunakan alat ciptaannya.

Dengan hati penuh harapan untuk mendapatkan kehormatan, Hiccup pergi ke hutan untuk menemukan bangkai naga itu.

Namun, ketika ia menemukan Night Fury terperangkap dengan sirip ekor yang rusak dan tidak bisa terbang, sesuatu dalam dirinya berubah. Ia tidak tega membunuhnya.

Sebaliknya, ia mulai merawat naga itu, yang kemudian ia namai Toothless. Seiring waktu, sebuah ikatan tak terduga mulai terbentuk di antara mereka.

Hiccup menyadari bahwa naga bukanlah makhluk buas seperti yang diajarkan kepadanya mereka cerdas, ingin tahu, dan bahkan mampu menunjukkan kasih sayang.

Ia bahkan merancang dan membuat prostetik untuk sirip ekor Toothless, yang memungkinkan naga itu terbang lagi, meskipun hanya dengan bantuan Hiccup yang mengendalikannya.

Sementara itu, Stoick memaksa Hiccup untuk mengikuti Sekolah Pelatihan Naga di desa, di mana ia harus belajar cara bertarung dan membunuh naga.

Dengan pengetahuan baru yang ia peroleh dari Toothless, Hiccup secara mengejutkan unggul dalam pelatihan.

Ia menggunakan pemahamannya tentang perilaku naga untuk menjinakkan naga-naga yang ganas di hadapan teman-temannya, termasuk Astrid Hofferson yang kompetitif. 

Keberhasilannya menarik perhatian, tetapi juga menyembunyikan rahasia besar tentang persahabatannya dengan Toothless.

Suatu hari, Astrid secara tidak sengaja menemukan rahasia Hiccup. Awalnya terkejut dan marah karena merasa dikhianati, ia akhirnya diyakinkan oleh Hiccup setelah diajak terbang bersama Toothless.

Astrid menyaksikan sendiri keindahan dan kedamaian dunia naga dari sudut pandang yang berbeda, dan ia pun mulai percaya pada Hiccup.

Namun, kebenaran tentang naga-naga itu akhirnya terungkap dengan cara yang menyakitkan. 

Ketika Hiccup mencoba menunjukkan kepada seluruh desa bahwa naga tidak perlu dibunuh, rencananya menjadi kacau dan ia tanpa sengaja memimpin para Viking, termasuk ayahnya, ke sarang naga yang tersembunyi.

Di sana, mereka menemukan kenyataan mengerikan: semua naga yang menyerang Berk sebenarnya adalah budak dari naga raksasa dan mengerikan bernama Red Death, yang menuntut persembahan makanan agar naga-naga lain tidak dimakan.